Experience-dependent information processing in biological systems

Abstract

Organisms need to integrate its previous experience with its current internal state in order to deliver a suitable response to dynamic changes in their environment. This thesis is devoted to analyze, using a mathematical and computational approach, a variety of experience-dependent aspects of biological computation from a mechanistic point of view. To do so, we have examined three dynamical behaviors at different biological scales. First, we developed different models of habituation, which exhibit all hallmarks related to the habituation response to a single stimulus. Our models are based on common cellular regulatory circuit architectures, therefore providing conceptual insight on learning at the single-cell level. Second, we studied the memory encoding capability of the gene regulatory network of Escherichia coli within the framework of reservoir computing. We explored its temporal information processing capabilities from a dynamical approach, focusing on the relevance of the network’s local topology. Finally, we used a long-standing collection of elegant experiments to develop a salt chemotaxis model in the roundworm Caenorhabditis elegans. Our model integrates the molecular, cellular and organismal levels to reproduce the experimentally observed experience-dependent behavior, where worms migrate up or down the gradient depending on the salt concentration alongside they were previously fed. Together, these studies intend to offer insight on the mechanisms, from the molecular to the behavioral, underpinning the ability of living systems to respond to diverse environmental temporal contexts.

Los organismos necesitan integrar su experiencia previa con su estado interno actual para ofrecer una respuesta adecuada a los cambios dinámicos en su entorno. Esta tesis se dedica a analizar, desde un enfoque matemático y computacional, diversos aspectos dependientes de la experiencia de la computación biológica desde un punto de vista mecanicista. Para ello, hemos examinado tres comportamientos dinámicos en diferentes escalas biológicas. En primer lugar, desarrollamos diversos modelos de habituación que exhiben todas las características relacionadas con la respuesta de habituación a un único estímulo. Nuestros modelos se basan en arquitecturas comunes de circuitos reguladores celulares, proporcionando así una comprensión conceptual del aprendizaje a nivel de células individuales. En segundo lugar, estudiamos la capacidad de codificación de memoria de la red de regulación genética de Escherichia coli dentro del marco de reservoir computing. Exploramos sus capacidades de procesamiento de información temporal desde un enfoque dinámico, así como también centrándonos en la relevancia de la topología local de la red. Finalmente, utilizamos una serie de elegantes experimentos para desarrollar un modelo de chemotaxis en gradientes de sal por parte del nematodo Caenorhabditis elegans. Nuestro modelo integra los niveles molecular, celular y del organismo para reproducir las observaciones experimentales, donde los gusanos migran hacia arriba o hacia abajo en el gradiente dependiendo de la concentración de sal a la que fueron alimentados previamente. En conjunto, estos estudios pretenden contribuir al conocimiento sobre los mecanismos, desde los moleculares hasta los conductuales, que sustentan la capacidad de los sistemas vivos para responder a diversos contextos ambientales temporales.