Black truffle (Tuber melanosporum Vittad.) interactions with soil and plants in productive systems, and associated ecosystem services

Abstract

L’objectiu principal d’aquesta tesi és estudiar les interaccions abiòtiques i biòtiques del fong comestible i altament apreciat Tuber melanosporum Vittad. (tòfona negra) i les seves connexions amb el funcionament del sòl i els serveis ecosistèmics en sistemes productius de tòfona, tant silvestres com gestionats. Per a això, s’ha establert un disseny experimental en plantacions i boscos productors de tòfona negra al llarg de la distribució natural del fong a Espanya (Capítols 1 a 3), s’ha realitzat un estudi de mesocosmos amb cultius duals de alzines micorrizades amb tòfona i plantes medicinals i aromàtiques inoculades amb fongs micorrízics arbusculars nadius (Capítol 4), i s’ha dut a terme una enquesta sobre els serveis ecosistèmics més destacats associats als sistemes productors de tòfona (Capítol 5). L’abundància de miceli de la tòfona negra està influenciada per una combinació de factors edàfics i climàtics, amb diferents variables impulsant el creixement del miceli en boscos i plantacions. No obstant això, el tipus de sistema productiu de tòfona no afecta directament la biomassa del miceli al sòl (Capítol 1). L’augment de l’abundància de la tòfona negra redueix significativament les activitats enzimàtiques del sòl relacionades amb el carboni i el nitrogen tant en plantacions com en boscos, subratllant el seu paper en la fertilitat i en la salut del sòl (Capítol 2). Les comunitats fúngiques del sòl dins dels brûlés de tòfona negra a les plantacions són més homogènies i exhibeixen una xarxa de co-ocurrència fúngica més complexa en comparació amb els boscos, la qual cosa suggereix una major estabilitat, probablement a causa de les condicions uniformes dels sistemes agroforestals. Tuber melanosporum no actua com una espècie clau en les xarxes fúngiques del sòl, tot i que probablement té un paper més central en els boscos que en les plantacions. En plantacions, s’han observat patrons regionals consistents en las activitats enzimàtiques del sòl relacionades amb el nitrogen, impulsats pel grup funcional de fongs saprofítics, malgrat els forts efectes locals, sobre el reciclat de carboni i nutrients del sòl (Capítol 3). El co-cultiu de alzines tofoneres i plantes medicinals i aromàtiques influeix significativament en el creixement de les plantes i en els simbionts fúngics del sòl en cultius duals. La presència de plantes medicinals i aromàtiques impacta negativament en el creixement de les alzines trufers i en el miceli de T. melanosporum, especialment quan s’inocula amb fongs micorrízics arbusculars nadius que probablement competeixen amb T. melanosporum per la colonització de les arrels de les alzines tofoneres (Capítol 4). Els sistemes productors de tòfona proporcionen una varietat de serveis ecosistèmics, inclosos els d’aprovisionament, regulació i culturals. Una anàlisi més profunda de la percepció dels serveis ecosistèmics per part dels actors principals en el sector revela que, entre altres factors, el reg es reconeix com una barrera significativa per a la sostenibilitat del cultiu de tòfona. A més, els productors de tòfona estan interessats en implementar cultius secundaris per generar ingressos addicionals i beneficis ecològics durant els primers anys d'establiment d'una plantació tofonera (Capítol 5). En general, els resultats obtinguts en aquesta tesi contribueixen a una millor comprensió de l’ecologia de la tòfona negra i ressalten la importància de considerar les interaccions fúngiques i amb plantes, la biodiversitat y funcionament del sòl, i els serveis ecosistèmics, per promoure una gestió sostenible de la tòfona negra.

El objetivo principal de la tesis es estudiar las interacciones abióticas y bióticas del hongo comestible y altamente apreciado Tuber melanosporum Vittad. (trufa negra), y sus conexiones con el funcionamiento del suelo y los servicios ecosistémicos en sistemas productores de trufa, tanto silvestres como gestionados. Para ello, se ha establecido un diseño experimental de campo a escala regional en plantaciones y bosques productores de trufa negra a lo largo del área de distribución natural del hongo en España (Capítulos 1 a 3), se ha realizado un estudio de mesocosmos con cultivos duales de encinas micorrizadas con trufa y plantas medicinales y aromáticas inoculadas con hongos micorrízicos arbusculares nativos (Capítulo 4), y se ha llevado a cabo una encuesta sobre los servicios ecosistémicos más destacados asociados a los sistemas productores de trufa (Capítulo 5). La abundancia de micelio de la trufa negra está influenciada por una combinación de factores edáficos y climáticos, con diferentes variables impulsando el crecimiento del micelio en bosques y plantaciones. Sin embargo, el tipo de sistema productor de trufa no afecta directamente a la biomasa del micelio en el suelo (Capítulo 1). Una mayor abundancia de la trufa negra reduce significativamente las actividades enzimáticas del suelo relacionadas con el ciclado de carbono y nitrógeno, tanto en plantaciones como en bosques, subrayando su papel en la fertilidad y la salud del suelo (Capítulo 2). Las comunidades fúngicas del suelo dentro de los brûlés de trufa negra en las plantaciones son más homogéneas y exhiben una red de co-ocurrencia fúngica más compleja en comparación con los bosques, lo que sugiere una mayor estabilidad, probablemente debido a las condiciones uniformes de los sistemas agroforestales. Tuber melanosporum no actúa como una especie clave en las redes fúngicas del suelo, aunque probablemente tiene un papel más central en los bosques que en las plantaciones. En plantaciones, se ha observado un patrón regional consistente en las actividades enzimáticas del suelo relacionadas con el ciclo del nitrógeno, vinculadas al grupo funcional de hongos saprófitos, a pesar del fuerte efecto local sobre el ciclado de carbono y nutrientes del suelo (Capítulo 3). El co-cultivo de las encinas truferas y plantas medicinales y aromáticas influye significativamente en el crecimiento de las plantas y los simbiontes fúngicos del suelo en cultivos duales. La presencia de plantas medicinales y aromáticas impacta negativamente en el crecimiento de las encinas truferas y en el micelio de T. melanosporum, especialmente cuando se inoculan con hongos micorrízicos arbusculares nativos que probablemente compiten con T. melanosporum por la colonización de las raíces de las encinas (Capítulo 4). Los sistemas productores de trufa proporcionan una variedad de servicios ecosistémicos, incluidos los de provisión, regulación y culturales. Un análisis más profundo de la percepción de los servicios ecosistémicos por parte de los actores principales del sector revela que, entre otros factores, el riego se reconoce como una barrera significativa para la sostenibilidad del cultivo de trufas. Además, los productores de trufas están interesados en implementar cultivos secundarios para generar ingresos adicionales y beneficios ecológicos durante los primeros años de establecimiento de una plantación trufera (Capítulo 5). En general, los resultados obtenidos en esta tesis contribuyen a una mejor comprensión de la ecología de la trufa negra y resaltan la importancia de considerar las interacciones entre hongos y plantas, la biodiversidad y funcionalidad del suelo, así como los servicios ecosistémicos para promover una gestión sostenible de la trufa negra.

The main objective of the thesis is to study the abiotic and biotic interactions of the valuable edible fungus Tuber melanosporum Vittad. (black truffle) and their connections to soil functioning and ecosystem services in both wild and managed producing systems. For this, an regional field design with black truffle productive plantations and forests has been set up across the natural distribution area of the fungus in Spain (Chapters 1 to 3), a mesocosm experiment with dual cultures of truffle-oaks and medicinal and aromatic plants with native arbuscular mycorrhizal fungi has been established (Chapter 4), and a survey about the most salient ecosystem services associated to truffle-producing systems has been conducted (Chapter 5). The abundance of black truffle mycelium is influenced by a combination of soil and climatic factors, with different variables driving mycelium growth in forests and plantations. However, the type of truffle-producing system does not affect the soil mycelium biomass (Chapter 1). The increase in black truffle abundance significantly reduces soil enzymatic activities related to carbon and nitrogen both in plantations and forests, underscoring its role in soil fertility and health (Chapter 2). Soil fungal communities within black truffle brûlés in plantations are more homogeneous and exhibit a more complex fungal co-occurrence network compared to forests, suggesting greater stability likely due to the uniform conditions of the agroforestry systems. Tuber melanosporum does not act as a keystone species in soil fungal networks, although it likely has a more central role in forest than in plantations. A consistent regional pattern in nitrogen-related soil enzymatic activities linked to the saprotrophs has been observed in plantations, despite the strong local site effect on soil carbon and nutrient cycling (Chapter 3). The co-culture of truffle oaks and medicinal and aromatic plants significantly influences the growth of plants and soil fungal symbionts in dual cultures. The presence of medicinal and aromatic plants negatively impacts the growth of truffle-oaks and T. melanosporum mycelium, especially when inoculated with native arbuscular mycorrhizal fungi that likely compete with T. melanosporum for colonisation of truffle-oak roots (Chapter 4). Truffle-producing systems provide a range of ecosystem services, including provisioning, regulating and cultural ones. Further analysis of ecosystem services perception by stakeholders reveals that, among other factors, irrigation is recognised as a significant barrier for truffle cultivation sustainability. Moreover, truffle growers are interested in implementing secondary crops to generate additional income and ecological benefits during the initial years of truffle orchard establishment (Chapter 5). Overall, the findings obtained in this thesis contribute to a better understanding of black truffle ecology and highlight the importance of considering fungal and plant interactions, soil biodiversity and functioning, and ecosystem services to promote sustainable truffle management.