Impact of phosphorus nutrition on senescence and resistance to pathogen infection in rice

Abstract

Les plantes s'enfronten constantment a una sèrie d'estressos ambientals, biòtics i abiòtics, que provoquen importants reduccions de la productivitat dels cultius. L'estrès abiòtic, com les temperatures extremes, la salinitat, la sequera, les inundacions, la toxicitat per metalls pesants i la disponibilitat de nutrients, afecta negativament el creixement i la productivitat de les plantes a tot el món. A la natura, les plantes també estan exposades a la infecció per una àmplia gamma de patògens, com fongs, oomicets, bacteris, virus, insectes, nematodes i plantes paràsites. La majoria dels estudis per determinar els efectes de l'estrès ambiental s'han fet en plantes exposades a un estrès individual. No obstant, les respostes de les plantes a l'estrès combinat no es poden predir directament a partir de l’estudi d'un únic estrès alhora, una situació que poques vegades es dóna a la natura. Les vies de senyalització activades per un estrès concret poden interactuar amb la resposta de la planta a un altre tipus d'estrès, de manera sinèrgica o antagònica. En aquesta tesi doctoral s'han investigat les regulacions interconnectades entre la nutrició de fosfat i la immunitat en plantes d'arròs. També hem explorat l'impacte de la fertilització del fosfat sobre la senescència foliar en arròs. El fòsfor és un macronutrient essencial a les plantes que s'absorbeix a través de les arrels en forma de fosfat inorgànic (Pi). Encara que el contingut global de P a terra és generalment alt, la baixa biodisponibilitat de Pi representa un factor limitant per al creixement de les plantes. En conseqüència, els fertilitzants amb Pi es fan servir habitualment per optimitzar el rendiment dels cultius. Tot i això, l'ús excessiu de fertilitzants amb Pi condueix a un escenari d'excés de Pi als sòls agrícoles. El capítol I descriu que l'acumulació de Pi afecta negativament la senescència de la fulla d’arròs. El capítol II detalla l'efecte del Pi al patosistema arròs/Magnaporthe oryzae. L'acumulació de Pi als teixits de l'arròs té un efecte sobre tots dos individus: la planta i el patogen. D'una banda, l'acumulació de Pi afecta negativament la capacitat de la planta per activar respostes de defensa durant la infecció del patogen. Pel costat del patogen, l'acumulació de Pi afavoreix l'expressió dels efectors de M. oryzae, i modula de manera oposada l'expressió dels supressors de la mort cel·lular de la planta i dels efectors inductors de la mort cel·lular de la planta. El Capítol III reporta l'impacte del contingut de Pi a la malaltia bakanae causada per Fusarium fujikuroi. El Pi promou la colonització de les arrels per part de F. fujikuroi alhora que compromet l'expressió de la resposta immune. Finalment, el capítol IV explora els beneficis rebuts per la simbiosi micorrícica arbuscular en varietats d'arròs d'elit (cultivars d'arròs temperate japonica). Les plantes d'arròs micoríciques cultivades en condicions controlades en sòl natural, així com en condicions de camp, presenten resistència a piriculariosi. En conjunt, aquests resultats recolzen que l'excés de fosfat afecta negativament la resistència a les malalties en l'arròs, almenys els fongs patògens M. oryzae i F. fujikuroi. Els nivells de Pi a les fulles d'arròs són també un factor important en la determinació de la senescència foliar en arròs. Els resultats obtinguts en aquest estudi poden establir les bases per optimitzar racionalment l'ús de fertilitzants i pesticides al cultiu d'arròs.

Las plantas se enfrentan constantemente a una serie de estreses ambientales, bióticos y abióticos, que provocan importantes reducciones de la productividad de los cultivos. El estrés abiótico, como las temperaturas extremas, la salinidad, la sequía, las inundaciones, la toxicidad por metales pesados y la disponibilidad de nutrientes, afecta negativamente al crecimiento y la productividad de las plantas en todo el mundo. En la naturaleza, las plantas también están expuestas a la infección por una amplia gama de patógenos, como hongos, oomicetos, bacterias, virus, insectos, nematodos y malas hierbas. La mayoría de los estudios para determinar los efectos del estrés ambiental se han realizado en plantas expuestas a un estrés individual. Sin embargo, las respuestas de las plantas al estrés combinado no pueden predecirse directamente a partir del simple estudio de un estrés a la vez, una situación que rara vez se da en la naturaleza. Las vías de señalización activadas por un estrés concreto pueden interactuar con la respuesta de la planta a otro tipo de estrés, de forma sinérgica o antagónica. En esta Tesis Doctoral, se han investigado las regulaciones interconectadas entre la nutrición de fosfato y la inmunidad en plantas de arroz. También hemos explorado el impacto de la fertilización con Pi sobre la senescencia foliar en arroz. El fósforo es un macronutriente esencial en las plantas que se absorbe a través de las raíces en forma de fosfato inorgánico (Pi). Aunque el contenido global de P en el suelo es generalmente alto, su baja biodisponibilidad de Pi representa un factor limitante para el crecimiento de las plantas. En consecuencia, los fertilizantes de Pi se utilizan habitualmente para optimizar el rendimiento de los cultivos. Sin embargo, el uso excesivo de fertilizantes con Pi conduce a un escenario de exceso de Pi en los suelos agrícolas. El capítulo I describe que la acumulación de Pi afecta negativamente a la senescencia de las hojas. El capítulo II detalla el efecto del Pi en el patosistema arroz/Magnaporthe oryzae. La acumulación de Pi en los tejidos del arroz tiene un efecto sobre ambos individuos: la planta y el patógeno. Por un lado, la acumulación de Pi afecta negativamente a su capacidad de la planta para activar respuestas de defensa durante la infección del patógeno. Por el lado del patógeno, la acumulación de Pi favorece la expresión de los efectores de M. oryzae, y modula de forma opuesta la expresión de los supresores de la muerte celular de la planta y de los efectores inductores de la muerte celular de la planta. El Capítulo III reporta el impacto del contenido de Pi en la enfermedad bakanae causada por Fusarium fujikuroi. El Pi promueve la colonización de las raíces por parte de F. fujikuroi a la vez que compromete la expresión de la respuesta inmune. Por último, el capítulo IV explora los beneficios recibidos por la simbiosis micorrícica arbuscular en variedades de arroz de élite (cultivares de arroz temperate japonica). Las plantas de arroz micorrícicas cultivadas en condiciones controladas en suelo natural, así como en condiciones de campo, presentan resistencia a piriculariosis. En conjunto, estos hallazgos apoyan que el exceso de fosfato afecta negativamente a la resistencia a las enfermedades en el arroz, al menos a los hongos patógenos M. oryzae y F. fujikuroi. Los niveles de Pi en las hojas de arroz son también un factor importante en la determinación de la senescencia foliar en arroz. Los resultados obtenidos en este estudio pueden sentar las bases para optimizar racionalmente el uso de fertilizantes y pesticidas en el cultivo de arroz.

Plants are persistently confronted with a variety of environmental stresses, biotic and abiotic stresses, that cause significant reductions in crop productivity. Abiotic stresses, such as extreme temperatures, salinity, drought, flooding, heavy metal toxicity and nutrient availability negatively affect plant growth and productivity worldwide. In nature, plant are also exposed to infection by a wide range of pathogens, such as fungi, oomycetes, bacteria, viruses, insects, nematodes and weeds. Most studies to determine the effects of environmental stress have been performed on plants exposed to an individual stress. However, the responses of plants to combined stress cannot be directly predicted from simply studying one stress at a time, a situation that is rarely found in nature. Signalling pathways that are activated by a particular stress, might interact with the plant response to other type of stress, in a synergistic or antagonistic manner. In this Ph.D Thesis, interconnected regulations between phosphate nutrition and immunity have been investigated in rice plants. We also explored the impact of Pi fertilization on leaf senescence in rice. Phosphorus is an essential macronutrient in plants that is absorbed through the roots in the form of inorganic phosphate (Pi). Although the overall content of P in the soil is generally high, its low bioavailability of Pi represents a limiting factor for plant growth. Consequently, Pi fertilizers are routinely used to optimize crop yield. The overuse of Pi fertilizers, however, lead to a scenario of Pi excess in agricultural soils. Chapter I describes that Pi accumulation negatively affects leaf senescence. Chapter II details the effect of Pi on the rice/Magnaporthe oryzae pathosystem. Pi accumulation in rice tissues has an effect on the two partners: plant and pathogen. On the plant side, Pi accumulation negatively affects the capability of the plant to activate defense responses during pathogen infection. On the pathogen side, Pi accumulation fosters the expression of M. oryzae effectors, and oppositely modulates the expression of suppressors of plant cell death and plant cell-death-inducing effectors. Chapter III reports the impact of Pi content in bakanae disease caused by Fusarium fujikuroi. Here, Pi promotes root colonization by F. fujikuroi colonization while compromising the expression of immune response. Last, Chapter IV explores the benefits received by the arbuscular mycorrhizal symbiosis in elite rice varieties (temperate japonica rice cultivars). Blast resistance occurs in mycorrhizal rice plants grown under controlled conditions on natural soil as well as under field conditions. Together, these findings support that phosphate excess negatively affects disease resistance in rice, at least to the fungal pathogens M. oryzae and F. fujikuroi. Pi levels in rice leaves is also an important factor in determining in leaf senescence in rice. Results obtained in this study might lay a foundation for rationally optimizing fertilizer and pesticide use in rice cultivation.