Distribution and ecology of forest pathogens Understanding the role of the environment at stand and regional scale

Abstract

Durant les últimes dècades, el nombre de malalties forestals i la mortalitat als boscos ha augmentat a escala mundial. El canvi global ha contribuït a l’augment de malalties forestals mitjançant la introducció de patògens forestals en noves àrees i afavorint-ne l’expansió a causa del canvi climàtic. Per poder predir els efectes del canvi global sobre els patògens i les malalties forestals, cal una major comprensió de com els patògens es veuen afectats pel medi ambient. Per aquest motiu, el principal objectiu d’aquesta tesi és comprendre els mecanismes ecològics que expliquen la distribució dels patògens forestals i l’impacte que causen en els ecosistemes forestals. Aquesta tesi combina els resultats de quatre estudis observacionals a camp realitzats en una sèrie de gradients altitudinals al NE d’Espanya i un gradient latitudinal a Europa. S’han estudiat diversos oomicets i fongs, tant a nivell d’espècie com de comunitat, en diferents compartiments dels ecosistemes forestals com el sòl, els brots i el fullatge. Els patògens s’han detectat mitjançant aïllaments, seqüenciació de la regió ITS, quantificació amb qPCR i germinació d’espores. L’impacte causat pels patògens s’ha determinat a partir de la quantificació de les malalties, l’estat de salut de la capçada i el creixement radial dels arbres. Com a variables explicatives s’han utilitzat dades climàtiques, de sòl, topogràfiques i de massa forestal. Aquesta tesi caracteritza la distribució i l’ecologia dels patògens forestals i proporciona informació sobre com els patògens i les comunitats de patògens poden respondre al canvi climàtic. S’ha observat que el clima és un factor determinant de la distribució de patògens i la composició de comunitats. A més, s'ha demostrat que els trets funcionals de les espècies relacionats amb la tolerància ambiental, com ara la temperatura òptima o màxima de creixement de les espècies, expliquen la distribució de patògens i la composició de les comunitats de patògens. També s’ha observat que considerar la coexistència de patògens permet comprendre l’estat de salut dels boscos a escala regional. S’ha demostrat que les capçades dels arbres actuen com a reservori d’inòcul dels patògens i que cal considerar la transferència de patogen des de la capçada al regenerat quan s’estudien malalties en el regenerat. Finalment, aquesta tesi planteja la necessitat de que estudis futurs abordin si el paper del medi ambient en la distribució d’espècies i en la composició de comunitats de patògens varia en funció del nínxol del patogen.

El número de enfermedades forestals y mortalidad en los bosques se ha incrementado a nivel mundial durante las últimas décadas. El cambio global ha contribuido al aumento de enfermedades forestales mediante la introducción de patógenos en nuevas zonas y afavoriendo su expansión debido al cambio climático. Para predecir los efectos del cambio global en los patógenos y las enfermedades forestales, se requiere un mayor conocimiento de cómo los patógenos se ven afectados por el medio ambiente. Por este motivo, el principal objetivo de esta tesis es entender los factores ecológicos que influyen en la distribución de patógenos forestales y en su impacto en los ecosistemas forestales. Esta tesis combina los resultados de cuatro estudios observacionales de campo realizados en varios gradientes altitudinales en el NE de España y un gradiente latitudinal en Europa. Se han estudiado patógenos de distintos reinos como oomicetos y hongos, a nivel de especie y de comunidad y en distintos compartimentos de los ecosistemas forestales como el suelo, los brotes y las hojas. Los patógenos se han detectado mediante aislamiento, secuenciación de la región ITS, cuantificación por qPCR y germinación de esporas. El impacto causado por los patógenos se ha determinado mediante la cuantificación de las enfermedades, el estado de salud de la copa y el crecimiento radial de los árboles. Como variables explicativas se han usado datos climáticos, edáficos, topográficos y de masa forestal. Esta tesis caracteriza la distribución y la ecología de los patógenos forestales y proporciona información sobre como los patógenos y las comunidades de patógenos pueden responder al cambio climático. Los resultados destacan el papel del clima como factor limitante de la distribución de patógenos y la composición de comunidades. Además, se ha demostrado que las características funcionales de las especies relacionadas con la tolerancia ambiental, como por ejemplo la temperatura óptima o máxima de crecimiento de las especies, explican la distribución de patógenos y la composición de las comunidades de patógenos. Se ha demostrado que considerar la coexistencia de patógenos permite entender el estado de salud de los bosques a escala regional. También se ha demostrado que los árboles de dosel actúan como reservorios de inóculo de los patógenos y que cuando se estudian enfermedades en el regenerado es necesario considerar la transferencia de patógenos desde el dosel arbóreo al regenerado. Finalmente, esta tesis plantea la necesidad de realizar futuros estudios que aborden si el papel del medio ambiente en la distribución de especies y en la composición de comunidades de patógenos varía dependiendo del nicho del patógeno.

The number of reports of forest diseases and tree mortality has increased worldwide during the last decades. Global change has contributed to the increase of diseases by introducing forest pathogens to new areas and favouring an expansion of their range due to changes in the climate. To predict the effects of global change on forest pathogens and diseases, a better comprehension of how pathogens are affected by the environment is needed. Therefore, the main objective of this thesis is to understand the ecological mechanisms that explain the distribution of forest pathogens and their impact on forest ecosystems. This thesis combines the results of four observational field studies conducted on a series of altitudinal gradients in NE Spain and a latitudinal gradient in Europe. Oomycete and fungal pathogens were studied at the species level and the community level in different compartments of forest ecosystems such as canopy trees and recruits, and with them, those affecting roots, shoots and foliage. Pathogens were detected by isolation, metabarcoding of the ITS region, quantification by qPCR and spore germination. The impact of pathogens was assessed by disease quantification, the crown condition and radial growth. Climatic, soil, topographical as well as forest stand data were used as explanatory variables. This thesis characterises the distribution and ecology of forest pathogens and provides insight into how pathogens and communities may respond to climate change. Climate has been highlighted as a driver of pathogen distribution and community assembly. Moreover, species' functional traits related to environmental tolerance such as the optimum or maximum temperature for growth have been shown to explain pathogen distribution and community assembly. Considering the co-occurrence of pathogens has been shown to improve the understanding of tree health at the regional scale. Canopy trees have been found to act as pathogen inoculum reservoirs indicating that pathogen spillover from canopy trees to seedlings needs to be considered when studying disease in the regeneration layer. Finally, this thesis supports the need for future studies addressing whether the role of the environment in species distribution and pathogen community assembly varies depending on the niche of the pathogen.