Head involution in Drosophila melanogaster: on the role of supracellular actomyosin structures in tissue bending, spreading, and positioning

Abstract

Morphogenesis creates a plethora of complex shapes in plants and animals. We devote this work to the study of Drosophila head involution (HI), a late embryogenetic process, which involves complete rearrangement of the head tissues, internalization of the brain and spreading of the epidermis. We show, for the first time, the complete kinetics of HI with high spatial and temporal resolution. We describe the movements leading to the internalization of the embryonic brain, its “sculpting” by apoptosis, and cell removal by hemocytes. We then focus on the epidermal progression over the head, which can be divided into two phases: rolling and sliding. We show that both phases are powered by a supracelullar actomyosin cable. We also show that the spreading of the epidermis is spatially controlled resulting in segments of equal width being precisely positioned along the AP axis. This positional control is performed by patterned tensile forces along the epidermal layer regulated by hedgehog signaling. Our study reveals a mechanism by which genes involved in body segmentation are also regulating morphogenesis.

La morfogènesi crea una plètora de formes complexes en animals i plantes. Hem consagrat aquest treball a l'estudi de la involució del cap (head involution HI) de Drosophila, un procés embriogenètic tardiu, que implica un complet rearranjament dels teixits del cap, així com la internalització del cervell i la propagació de l'epidermis. Mostrem, pel primer cop, la cinètica completa de HI amb una alta resolució espacial i temporal. Describim els moviments que porten a la internalització del cervell de l'embrió, així com el seu “sculpting” per apoptosi i l'eliminació de cèl.lules pels hemòcits. Seguidament, hem enfocat l'estudi en la progressió de l'epidermis sobre el cap de l'embrió, essent aquest un esdeveniment que es pot dividir en dues fases: rodolament i lliscament. Mostrem que totes dues fases son impulsades per un cable d'actomyosina. També mostrem que la propagació de l'epidermis es troba espacialment controlada, tenint aquest control com a resultat la formació de segments de mateixa amplada posicionats de manera precisa al llarg the l'axis AP. Aquest control posicional és dut a terme per forces tènsils al llarg de la capa epidèrmica regulades per hedgehog. El nostre estudi revela un mecanisme pel qual els gens involucrats en la segmentació troncal regulen al seu torn la morfogènesi